Il primo edificio di culto eretto da Teodorico a Ravenna, dopo che nel 493 conquistò la città, fu la Cattedrale degli Ariani. Teodorico voleva dare al suo popolo ariano un edificio di culto, dedicandolo alla Resurrezione del Signore. Cacciati i Goti, i cristiani vennero in possesso dell’edificio e - con l’arcivescovo Agnello (556-559) - riconciliarono la chiesa al proprio culto consacrandola a S. Teodoro, martire di Amasea. Solo in epoca successiva la chiesa fu dedicata allo Spirito Santo.
La chiesa conserva le caratteristiche architettoniche originarie, considerando il rialzamento di m 1,82 del pavimento e di tutte le colonne. La facciata è dominata dal portico del '500 formato da cinque grandi archi nella fronte e da un arco nel lato corto a nord. L’interno è a tre navate, divise da due file di sette colonne, sormontate da capitelli e pulvini. Essendo lunga m 26,41 e larga m 16,99, la chiesa presenta un limitato sviluppo in profondità. Sotto questo aspetto, essa richiama le proporzioni di un'altra chiesa ariana di Roma, eretta un quarto di secolo prima: quella di S. Andrea dei Goti. Di età teodoriciana è l'ambone marmoreo, collocato a circa metà dell'allineamento della fila destra delle colonne. Il soffitto a cassettoni dorati della navata mediana fu eseguito, nascondendo le precedenti capriate, poco prima della metà del secolo XVI, epoca questa a cui risale anche il portichetto antistante la facciata. In fondo alla navata destra si conserva una grande tela del pittore forlivese Livio Agresti, raffigurante i "Vescovi Colombini", che furono così denominati, perché si credette che la loro elezione al soglio episcopale ravennate fosse dovuta all'indicazione della colomba dello Spirito Santo.