Eretta dai frati francescani verso la metà del Duecento, la chiesa di S. Francesco al Prato fu rimaneggiata e restaurata più volte, per tentare di arginare i crolli che si verificavano periodicamente a causa del terreno franoso. Sotto la direzione di Pietro Angelini, la facciata originaria fu ripristinata nel 1926.
La chiesa è ad una sola navata, con transetto e abside poligonale. Nella cappella conosciuta come Oratorio della SS. Concezione o del Gonfalone, sta il sarcofago di Braccio Fortebracci da Montone (capitano di ventura del Quattrocento e signore di Perugia) e un bel gonfalone del 1464, realizzato da Benedetto Bonfigli. Un tempo la chiesa conteneva molte opere d'arte poi trasferite altrove: lo Sposalizio di S. Caterina dell'Alfani si trova al Louvre; la Resurrezione del Perugino è alla Pinacoteca Vaticana, come pure l'Incoronazione della Vergine di Raffaello; la Deposizione di Raffaello è invece ospitata nella Galleria Borghese.
La chiesa è in degrado ed è stata sconsacrata.
